L'histoire se déroule en 2039, à Tokyo. Dix ans plus tôt, le pays a été frappé par un sinistre et mystérieux événement du nom de Lost Christmas, ainsi que par l'apparition d'un virus qui plongea le pays dans le chaos. La population japonaise se remet difficilement de cet événement et vit désormais sous le contrôle total d'une organisation du nom de GHQ. Contre cette organisation se dresse un petit groupe de résistants armés du nom d'Undetakers, sous les ordres de Gai Tsutsugami. Lycéen ordinaire, Shû Ouma, fait la rencontre d'une jeune fille du nom d'Inori Yuzuriha appartenant à ce groupe de résistants. A la suite de cette rencontre, il se retrouve embarqué bien malgré lui dans leur combat. Il fait alors l'acquisition d'un étrange pouvoir, le Pouvoir du Roi, qui lui permet de matérialiser des armes de n'importe quel corps humain !

L'histoire relate l'incident du Lost Christmas survenu dix ans avant les événements de la série principale. On suit un des sujets d’expérience d'un laboratoire qui a tenté des modifications de l’organisme humain, nommé Scrooge. Après être entré en contact avec une autre détenue il décide de s'échapper avec elle. A peine leur fuite entamée, des assassins sont lancés à leur poursuite...

Épisodes spéciaux inclus dans les DVD/Blu-ray de la série Guilty Crown.